Authors:	Zhao, Liqiang
Title:	Deciphering the complexity of element incorporation into bivalve shells
Online publication date:	16-Mar-2017
Year of first publication:	2017
Language:	english
Abstract:	Bivalve shells can function as extraordinary archives of environmental change. Unlike stable light isotopes, however, unravelling environmental signals from element impurities of bivalve shells remains an extremely challenging task. With the aim of disentangling the controls on the incorporation of trace and minor elements into bivalve shells, this study conducted a series of laboratory experiments and field studies. Possible pathways by which trace and minor elements are transported from the ambient water to the calcifying front are delineated. Chapter 2 demonstrated that increasing aqueous Ca2+ levels from 3 to 6 mM did not facilitate shell growth of the freshwater bivalve, Corbicula fluminea. However, the amounts of Mn, Cu and Pb incorporated into the shells significantly decreased, indicating the potential competition with Ca2+ in the same transport pathways. Blocking the Ca2+-channels by lanthanum and Verapamil significantly reduced Mn, Cu, Zn and Pb incorporation into the shells, and Mn/Cashell and Cu/Cashell decreased when inhibiting the Ca2+-ATPase by ruthenium red. However, the amounts of Mg, Sr and Ba incorporated into the shells were virtually unaffected. Building on the findings of chapter 2, specimens of C. fluminea were grown under different combinations of water chemistry, temperature and food availability. As shown in Chapter 3, the Sr/Cashell ratio of C. fluminea exhibited a negative correlation with temperature and a positive correlation to Sr/Cawater, but was not affected by changing food or shell growth rate. Ba/Cashell was influenced by an intertwined set of environmental factors, Ba/Cawater and shell growth rate. Sr/Cashell from freshwater can serve as a proxy for water temperature if the variability of strontium-to-calcium in the water is small. Interpreting Ba/Cashell values, however, is much more challenging because they are controlled by a large number of environmental and physiological variables. Sr/Cashell and Ba/Cashell of C. fluminea specimens from estuarine settings in which element-to-calcium ratios are more conservative can potentially serve as paleoenvironmental proxies. Chapter 4 investigated the combined effects of seawater pH and temperature on the growth and sodium composition of the shells of Mytilus edulis and Patinopecten yessoensis. Exposure of M. edulis to low pH (7.7 and 7.4) caused a decrease of shell formation, whereas a 6 °C warming depressed the rate of shell growth in P. yessoensis. While the amount of Na incorporated into the shells of P. yessoensis did not increase in acidified seawater, an increase of Na/Cashell with decreasing pH was observed in M. edulis. Moreover, a combined analysis of the shell growth and sodium content provides a more detailed understanding of shell formation processes. Under acidified conditions, mussels may maintain more alkaline conditions favorable for calcification, but a significant decrease of shell formation indicates that the mineralization processes are impaired. The opposite occurs in scallops; unaffected shell growth implies that shell mineralization functions well. Chapter 5 investigated the transgenerational epigenetic effect on the element composition of bivalve shells. Findings showed that reduced seawater pH projected for the end of this century led to a significant decrease of shell production of newly settled juvenile Manila clams, Ruditapes philippinarum. However, juveniles from parents exposed to low pH grew significantly faster than those from parents grown at ambient pH, exhibiting a rapid transgenerational acclimation to an acidic environment. Irrespective of parental exposure, the amount of Na incorporated into shells increased with decreasing pH, implying active removal of excessive protons through the Na+/H+ exchanger. However, the shells with a prior history of transgenerational exposure to low pH recorded significantly lower amounts of Na than those with no history of acidic exposure. Chapter 6 presented the Mn/Cashell time series of the freshwater mussel, Hyriopsis cumingii (Lea, 1852) from a shallow eutrophic lake. Mn/Cashell time-series of studied shells exhibited a remarkable degree of synchrony. There is an inter-annual variability of Mn/Cashell records during 2011–2015. Mn/Cashell also displayed a pronounced intra-annual variability with maxima consistently occurring during the summer. The high reproducibility of Mn/Cashell time-series among contemporaneous specimens highlighted the existence of strong environmental rather than biological control on the incorporation of Mn into the shells. The striking feature of Mn/Cashell maxima occurred synchronously when reducing conditions beneath the sediment-water interface (SWI). The latter resulted in increases of Mn2+ in the sediment pore water and organic particles which were rapidly taken up by the mussels and incorporated into their shells. Therefore, Mn/Cashell can serve as a proxy of the mobility of Mn at the SWI. Muschelschalen stellen ein außergewöhnliches Archiv für Umweltänderungen dar. Die physikalischen und chemischen Veränderungen der Umgebungsbedingungen, die während des Wachstums vorherrschten, können in Form variabler Inkrementbreiten und geochemischen Proportionen, wie Sauerstoff- und Kohlenstoffisotopen, Spuren- und Nebenelementen, aufgezeichnet werden. Im Gegensatz zu leichten stabilen Isotopen bleibt jedoch die Entschlüsselung von Umweltsignalen von Elementverunreinigungen von Muschelschalen eine äußerst anspruchsvolle Aufgabe. Die wahrscheinlich größte Herausforderung liegt darin begründet, dass äußere und innere Faktoren, die die Elementaufnahme steuern, wenig verstanden sind. In der vorliegenden Studie wurden eine Reihe von Laborexperimenten und Feldstudien durchgeführt, mit dem Ziel mögliche Steuerungen der Aufnahme von Spuren- und Nebenelementen zu entschlüsseln. Die hier vorgelegten Ergebnisse sind in vier Beiträgen in wissenschaftlichen Fachzeitschriften mit Begutachtungsverfahren veröffentlicht wurden, ein weiteres Manuskript befindet sich derzeit in Begutachtung bei einem Peer-Review-Journal. Zuerst wurden mögliche Transportwege beschrieben, mit denen die Spuren- und Nebenelemente (Mg, Cu, Mn, Zn, Sr, Ba und Pb) vom Umgebungswasser zur Schalenwachstumsfront gelangten. Kapitel 2 zeigt, dass ein Anstieg gelösten Ca2+ von 3 auf 6 mM das Schalenwachstum der Süßwassermuschel Corbicula fluminea nicht begünstigt. Die Menge von Mn, Cu und Pb in die Schale sank jedoch signifikant, was auf einen potentiellen Wettbewerb von Ca2+ und o.g. Elementen auf denselben Transportwegen hindeutet. Darüber hinaus wurde über die Blockierung der Ca2+ -Kanäle durch Lanthan und Verapamil der Mn-, Cu-, Zn- und Pb-Einbau in die Schalen reduziert. Mn/Cashell und Cu/Cashell verringerten sich gleichzeitig, wenn die Ca2+ -ATPase durch Rutheniumrot gehemmt wurde. Jedoch blieben die eingebauten Mengen von Mg, Sr und Ba davon fast unbeeinflusst, was darauf hindeutet, dass interzelluläre Transportmechanismen von Ca2+ nicht für deren Einbau in die Schalen verantwortlich sind. Diese Ergebnisse liefern wichtige Information zu zugrundeliegenden Mechanismen, die für die Element-Verteilung zwischen Umgebungswasser und Schale verantwortlich sind. Auf Grundlage der Ergebnisse von Kapitel 2 wurden Proben von C. fluminea unter verschiedenen Kombinationen von Wasserchemie, Temperatur und Nahrungsmittelverfügbarkeit gehalten, um ein besseres Verständnis davon zu erhalten, wie Umweltfaktoren den Einbau von Sr und Ba in die Schalen beeinflussen. Wie in Kapitel 3 dargestellt, zeigte das Sr/Cashel-Verhältnis von C. fluminea eine statistisch signifikante negative Korrelation mit der Temperatur. Eine positive Korrelation mit Sr/Cawater, wurde jedoch nicht durch die Veränderung des Nahrungsangebots oder der Schalenwachstumsrate beeinflußt. Im Gegenteil, Ba/Cashell war beeinflusst von komplexen Variablen wie Temperatur, Nahrungsmittelniveau, Ba/Cawater und Schalenwachstumsrate. Verteilungskoeffizienten von K_D^(Sr/Ca) (0,19 bis 0,29) und K_D^(Ba/Ca) (0,03 bis 0,19) bestätigten, dass der Einbau von Strontium und Barium in die Schalen von physiologischen Aspekten gesteuert ist. Wie aus den Ergebnissen hervorgeht, kann Sr/Cashell von C. fluminea aus Süßwasser-Gewässern als zuverlässiger Proxy für die Wassertemperatur der Vergangenheit dienen, wenn die räumlich-zeitliche Variabilität von Strontium zu Kalzium im Wasser klein oder bekannt ist, oder sich durch andere Proxies abschätzen lässt. Das Interpretieren von Ba/Cashell-Werten ist jedoch viel schwieriger, da sie durch eine Vielzahl von physiologischen und Umweltvariablen gesteuert werden. Sr/Cashell und Ba/Cashell von C. fluminea-Exemplaren aus Küstenregionen, in denen Element-zu-Kalzium-Verhältnisse konservativer und stabiler sind, können potentiell als Paläoumweltproxies funktionieren. Die Ergebnisse dieser Studie können nützlich sein, um den Einbau von Elementen in die Schalen anderer Muscheln, einschließlich mariner Arten, besser zu verstehen. Die folgenden beiden Kapitel bieten einen umfassenden Überblick darüber, wie die Physiologie der Muscheln den Elementeinbau in die Schalen beeinflusst. In Kapitel 4 wurde die kombinierte Auswirkung von Meerwasser-pH (8,1; 7,7 und 7,4) und Temperatur (16 und 22 °C) auf das Wachstum und die Natriumzusammensetzung der Muscheln Mytilus edulis und der Jesso-Jakobsmuschel, Patinopecten yessoensis, untersucht. War M. edulis einem niedrigem pH-Wert (7,7 und 7,4) ausgesetzt, so führte dies zu einer signifikanten Abnahme der Schalenbildungsrate, wohingegen eine Erwärmung um 6 ºC das Gegenteil erzeugt. Währende die Menge des in die Schalen von P. yessoensis eingebautem Na in Seewasser mit niedrigerem pH nicht anstieg, wurde andererseits in M. edulis eine Zunahme der Na/Cashell-Werte mit abnehmendem pH beobachtet, wobei letztere mit der oben erwähnten Hypothese übereinstimmte. Darüber hinaus liefert eine kombinierte Analyse des Schalenwachstums und des Natriumgehaltes ein detaillierteres Verständnis der Schalenbildungsprozesse. In versauerten Gewässern bewahren Muscheln eher alkalische Bedingungen, die günstiger für die Schalenbildung sind. Eine signifikante Abnahme der Schalenbildung zeigt jedoch, dass die Mineralisierungsprozesse beeinträchtigt sind. Das Gegenteil in ist bei Jakobsmuscheln zu beobachten; nahezu unbeeinflusstes Schalenwachstum impliziert, dass die Schalenmineralisierung gut funktioniert. Die Ergebnisse der Studie können den Weg ebnen, um anhand von Muschelschalenwachstum die Mechanismen zu entschlüsseln, die die Auswirkungen der Ozeanversauerung und Erwärmung bestimmen. In Kapitel 5 wurde erstmals der generationsübergreifende epigenetische Effekt auf die Elementzusammensetzung von Muscheln untersucht. Die Ergebnisse dieses Kapitels zeigten, dass ein verringerter Meerwasser-pH, der für das Ende dieses Jahrhunderts erwartet wird (d.h. pH 7,7), zu einer signifikanten Abnahme der Schalenproduktion bei juvenilen Manila-Muscheln (Ruditapes philippinarum) führte. Jedoch wuchs der Nachwuchs von Eltern, die einem niedrigen pH-Wert ausgesetzt waren, signifikant schneller als diejenigen, deren Eltern bei normalem pH gezüchtet wurden. Dies bedeutet, dass sich eine rasche generationsübergreifende Akklimatisierung an die saure Umgebung einstellte. Die Natriumzusammensetzung der Schalen kann ein neues Licht auf die Mechanismen werfen, die für eine günstige transgenerative Akklimatisierung verantwortlich sind. Unabhängig von der Belastung der Eltern nahm die Menge des in die Schalen eingebauten Na bei niedrigem pH-Wert zu, was auf eine aktive Entfernung überschüssiger Protonen durch den Na+/H+-Tauscher hinweist, von dem bekannt ist, dass er von dem Na+-Gradienten abhängt. Jedoch zeigten die Schalen der Muscheln, welche in früheren Generationen niedrigem pH ausgesetzt waren, signifikant niedrigere Mengen von Na als diejenigen, welche diese Vorgeschichte nicht haben. Es scheint daher sehr wahrscheinlich, dass die Muscheln weniger aufwendige und mehr ATP-effiziente Ionenregelungsmechanismen anwenden können, um die pH-Homöostase in der kalzifizierenden Flüssigkeit nach der transgenerativen Akklimatisierung aufrechtzuerhalten. Unsere Ergebnisse deuten darauf hin, dass marine Muscheln mehr Möglichkeiten haben, sich zu akklimatisieren oder an die Ozeanversauerung bis zum Ende dieses Jahrhunderts anzupassen, als bisher angenommen. Kapitel 6 zeigt die erste mehrjährige, hochauflösende Mn/Cashell-Zeitreihe der Süßwasser-Muschel, Hyriopsis cumingii (Lea, 1852) aus einem flachen eutrophischen See (Taihu-See, China). Die Mn/Cashell -Zeitreihen der beiden untersuchten Schalen zeigten eine bemerkenswerte Synchronität, nachdem sie mittels Wachstumsmusteranalyse in einen präzisen zeitlichen Zusammenhang gebracht worden waren. Es gibt eine große jährliche Variabilität der Mn/Cashell-Daten in den Jahren 2011-2015, wobei höhere Werte in den ersten drei Jahren auftreten. Mn/Cashell zeigte auch eine ausgeprägte Variabilität innerhalb eines Jahres mit Höchstwerten, die immer während des Sommers auftreten. Die hohe Synchroneitiät der Mn/Cashell-Zeitreihen bei zeitgleich lebenden Tieren zeigte, dass der Einbau von Mn in die Muschelschalen einer starken, nicht biologischen Steuerung unterliegt. Insbesondere fällt auf, dass die Mn/Cashell-Höchstwerte im Sommer synchron verlaufen, wenn reduzierende Bedingungen unter der Sediment-Wasser-Grenzfläche (SWI) herrschten. Letztere führten zu höheren Gehalten an biologisch verfügbarem Mn2+ im Sedimentporenwasser und mehr organischen Partikeln (mit Mangan). Beides wurde von den Miesmuscheln rasch aufgenommen und Mn anschließend in ihre Schalen eingebaut. Daher kann Mn/Cashell gegebenenfalls als hochauflösender Proxy der Mobilität von Mn an der SWI dienen. Wie die vorliegende Studie zeigt, kann die Entschlüsselung geochemischer Eigenschaften von Muschelschalen dazu beitragen, Umweltveränderungen, die durch Eutrophierung hervorgerufen wurden, in aquatischen Ökosystemen retrospektiv zu überwachen.
DDC:	560 Paläontologie 560 Paleontology
Institution:	Johannes Gutenberg-Universität Mainz
Department:	FB 09 Chemie, Pharmazie u. Geowissensch.
Place:	Mainz
ROR:	https://ror.org/023b0x485
DOI:	http://doi.org/10.25358/openscience-3312
URN:	urn:nbn:de:hebis:77-diss-1000010918
Version:	Original work
Publication type:	Dissertation
License:	In Copyright
Information on rights of use:	https://rightsstatements.org/vocab/InC/1.0/
Extent:	XVII, 159 Seiten
Appears in collections:	JGU-Publikationen