Please use this identifier to cite or link to this item: http://doi.org/10.25358/openscience-2368
Authors: Negroni, Matteo
Title: The proximate and ultimate bases of regulation of lifespan and reproduction in ants
Online publication date: 14-Nov-2019
Language: english
Abstract: Understanding why and how organisms age and die is a major topic in biology, medicine and is of universal interest. The proximate causes of aging are even less well understood than why aging evolved in the first place. One possibility is that aging results from the accumulation of molecular damage due to incomplete somatic repair. Longevity and fecundity are traded-off in most organisms and the negative association between these two traits involves conserved molecular pathways. Social insects are an exception, as fertile individuals live longer, but the mechanisms underlying this positive association are unknown. We are still far from understanding the interactions between environment, genotype, and the molecular pathways determining variation in longevity both within and between species. Social insects are ideal models, not only because they exhibit strong intra-specific variation in lifespan and reproduction with extreme values recorded in queens, but also because this variation can arise from the same genome. I investigated here the ultimate and proximate bases of the regulation of lifespan and reproduction and their reversal association in social insects, using Temnothorax ants as a study system. I first review ultimate factors underlying variation in life-history strategies in female social insects. I highlight in chapter 1 the importance of colony size, colony founding strategy and social structure (number of queens in the colony) for the evolution of lifespan, reproduction, and body size in queens and workers. Social insects with large colony sizes and independent colony foundation exhibit the longest queen lifespans. In chapter 2, I experimentally tested the effect of colony size, body size and social structure, on egg production in ant queens. I show that colony size and social structure, but not body size, determine queen fecundity. While in most solitary insects, female body size is strongly linked to fecundity, this life-history parameter appears to be replaced by colony size in social insects. Next, I investigated the link between fertility and somatic maintenance within castes, as well as the role of other factors for the regulation of lifespan and reproduction. By connecting phenotypic results to gene expression data, I shed light on the molecular basis of this regulation as well as the proximate mechanisms underlying the reshaping of the longevity/fecundity trade-off. In chapter 3 I investigate how longevity and fecundity are linked, and show that both egg removal and nutrient intake have a positive effect on queen fertility, but also activate body maintenance mechanisms. These results contrast with findings on solitary organisms, suggesting an alteration of molecular pathways in our species. Chapter 4 reveals that queens switch from investment into immunity to the production of antioxidants with age and increasing fertility, suggesting a role of immunity in the reversal of the longevity/fecundity trade-off. Focussing then on workers, I show in chapter 5 that behavioural castes differ in their rate of intrinsic mortality, where foragers that performed risky tasks outside the nest survive shorter than nurses. The removal of the queen induces worker fertility but also extends their lifespan. I thus investigated in chapter 6 the molecular basis of this fertility induction and lifespan extension in relation with immunity and the gut microbiome composition. I demonstrate that fertile workers upregulated repair mechanisms, explaining their extended longevity. Fertile workers respond differently to an immune challenge than non-fertile ones. Results suggest that lifespan extension is linked to a better stability of the immune response but unlikely linked to the gut microbiome. In conclusion, this dissertation sheds light on the molecular bases of aging and the regulation of lifespan in social insects, but also reveals how social life reshapes the association of life-history traits. I bring evidence for an alteration of certain pathways in our focal social species compared to solitary ones and identify a number of candidate genes and pathways for the reshaping of the trade-off between lifespan and reproduction. Finally, I point to an important role of immunity and nutrients in the regulation of lifespan and reproduction in social insects.
Warum und wie Organismen altern und sterben ist eines der größten Themen der Biologie und Medizin und ist von allgemeinem Interesse. Die proximaten Gründe das Altern sind bisher sogar noch weniger gut verstanden warum sich das Altern überhaupt entwickelt hat. Eine Möglichkeit ist, dass das Altern aus der Anhäufung molekularer Schäden durch unvollständige somatische Reparatur resultiert. Langlebigkeit und Fruchtbarkeit werden von den meisten Organismen gegeneinander abgewogen und diese negative Assoziation beider Merkmale unterliegt konservierten genetischen Netzwerken. Soziale Insekten sind hierbei eine Ausnahme, da fruchtbare Individuen auch länger leben; die Mechanismen jedoch, die dieser positiven Assoziation zugrunde liegen, sind unbekannt. Wir sind noch weit davon entfernt, die Wechselwirkungen zwischen Umwelt, Genotyp und den molekularen Mechanismen zu verstehen, die die Variation der Langlebigkeit sowohl innerhalb als auch zwischen den Arten bestimmen. Um diese besser zu verstehen, sind soziale Insekten ideale Modellorganismen, nicht nur, weil sie starke intraspezifische Variationen in Lebensdauer und Fortpflanzung aufweisen, wobei die höchsten Werte in Königinnen vorkommen, sondern auch, weil diese Variationen aus ein und demselben Genom entstehen können. Hier untersuchte ich die ultimaten und proximaten Grundlagen der Regulierung von Lebensdauer und Fortpflanzung und ihrer umgekehrten Assoziation in sozialen Insekten, mit Temnothorax Ameisen als Studiensystem. Zunächst werde ich die ultimaten Ursachen darlegen, welche den Variationen in den Lebenslaufstrategien weiblicher sozialer Insekten zugrunde liegen. In Kapitel 1 zeige ich die Wichtigkeit von Koloniegröße, Kolonie Gründungsstrategie und Sozialstruktur (Anzahl der Königinnen in einer Kolonie) für die Evolution von Lebensdauer, Fortpflanzung sowie Körpergröße von Königinnen und Arbeiterinnen auf. Soziale Insekten mit großen Koloniegrößen und unabhängiger Koloniegründung weisen die am längsten lebenden Königinnen auf. In Kapitel 2 teste ich den Effekt von Koloniegröße, Körpergröße und soziale Struktur auf die Produktion von Eiern durch Ameisenköniginnen experimentell. Ich zeige, dass Koloniegröße und soziale Struktur, aber nicht Körpergröße, die Fruchtbarkeit der Königin bestimmen. Während bei den meisten solitären Insekten die Körpergröße des Weibchens stark mit der Fruchtbarkeit assoziiert ist, scheint dieser Parameter in sozialen Insekten durch die Koloniegröße ersetzt zu werden. Als nächstes untersuchte ich den Zusammenhang zwischen Fruchtbarkeit und somatischer Erhaltung innerhalb von Kasten sowie die Rolle anderer Faktoren für die Regulierung der Lebensdauer und Reproduktion. Durch die Kombination phänotypischer Ergebnisse mit Genexpressionsdaten zeige ich die molekularen Grundlagen dieser Regulation sowie die proximaten Mechanismen auf, die der Umgestaltung des Langlebigkeits-/Fruchtbarkeits-Kompromisses zugrunde liegen. In Kapitel 3 untersuche ich wie Langlebigkeit und Fruchtbarkeit zusammenhängen und zeige, dass sowohl die Eierentfernung als auch die Nährstoffaufnahme einen positiven Effekt auf die Fruchtbarkeit der Königin haben, aber auch die molekularen Erhaltungsmechanismen ihres Körpers aktivieren. Diese Ergebnisse stehen im Gegensatz zu Erkenntnissen über solitäre Organismen, die auf eine Veränderung der molekularen Reaktionswege in unserer Spezies hindeuten. Kapitel 4 zeigt auf, das Königinnen mit zunehmendem Alter von Investitionen in ihr Immunsystem zur Produktion von Antioxidantien wechseln während ihre Fruchtbarkeit steigt, was auf eine Rolle des Immunsystems bei der Umkehrung des Kompromisses zwischen Langlebigkeit und Fruchtbarkeit hindeutet. Danach fokussiere ich mich auf Arbeiterinnen um in Kapitel 5 zu zeigen, dass die Verhaltenskasten sich in ihrer Rate intrinsischer Sterblichkeit unterscheiden, da Fourageure, die riskantere Aufgaben außerhalb des Nests übernehmen, weniger lang überleben als Brutpflegerinnen. Das Entfernen der Königin induziert die Fruchtbarkeit der Arbeiterinnen, verlängert aber auch ihre Lebensdauer. Daher untersuche ich in Kapitel 6 die molekulare Basis der Induktion der Fruchtbarkeit und der Verlängerung der Lebensdauer in Verbindung mit dem Immunsystem und der Zusammensetzung des Darmmikrobioms. Ich zeige, dass fruchtbare Arbeiterinnen Reparaturmechanismen hochregulieren, was ihre verlängerte Lebensdauer erklärt. Fruchtbare Arbeiterinnen reagieren anders auf eine Stimulation des Immunsystems als nicht fruchtbare. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass die Verlängerung der Lebensdauer mit einer höheren Stabilität der Immunantwort verbunden ist, jedoch wahrscheinlich nicht mit der Zusammensetzung des Darmmikrobioms. Zusammenfassend beleuchtet diese Dissertation die molekulare Basis des Alterungsprozesses und der Regulierung der Lebensdauer in sozialen Insekten, aber zeigt auch auf wie das Sozialleben die Verbindung von life-history Eigenschaften neu formt. Ich präsentiere Hinweise für eine Veränderung bestimmter molekularer Reaktionswege in der hier untersuchten sozialen Spezies im Vergleich zu solitären Spezies und identifiziere Kandidatengene und Reaktionswege, die für die Neuformung des Kompromisses zwischen Lebensdauer und Fortpflanzung verantwortlich sein könnten. Abschließend möchte ich die wichtige Rolle des Immunsystems und der Nährstoffe in der Regulierung der Lebensdauer und Fortpflanzung sozialer Insekten hervorheben.
DDC: 590 Tiere (Zoologie)
590 Zoological sciences
Institution: Johannes Gutenberg-Universität Mainz
Department: FB 10 Biologie
Place: Mainz
DOI: http://doi.org/10.25358/openscience-2368
Version: Original work
Publication type: Dissertation
License: in Copyright
Information on rights of use: https://rightsstatements.org/vocab/InC/1.0/
Extent: 202 Seiten
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