Factors and mechanisms of queen behavioral flexibility in the ants

Abstract

A key aspect of eusocial societies is the division of labor, where individuals specialize in reproductive and non-reproductive tasks. Within eusocial insect colonies, non-reproductive workers perform essential tasks, such as foraging, nest maintenance, defense, and brood care, while reproductive queens focus primarily on egg-laying. Ants, in particular, exhibit extraordinary diversity in their social systems. The ant queen has been traditionally seen as a specialized reproductive unit, yet during colony foundation, queens can perform diverse behaviors including brood care. Its behavior becomes increasingly specialized as workers emerge. However, recent research has shown that this specialization is reversible and queens can express several non-reproductive behaviors upon changes in the social environment. Despite this, we still lack a fundamental understanding of how queen behavior is shaped across the ant phylogeny, and how social context and underlying molecular processes modulate behavioral flexibility. To address these questions, I employed three complementary approaches. First, I conducted a broad phylogenetic investigation of queen behavioral flexibility across 38 ant species, using standardized behavioral assays. This analysis revealed that behavioral plasticity in queens is widespread, though it varies greatly across lineages. The social structure of species explained some of the variation. Second, I focused on intraspecific variation of queens in polygynous queens of the Amblyoponinae Stigmatomma pallipes showing that queens differ in mobility and mating status. Crucially, by generating a high-quality reference genome and comparing tissue-specific transcriptomes, I reveal that unmated queens express gene expression profiles closely resembling those of workers. Therefore, elucidating that the molecular underpinnings of behavior are not bound by morphology alone. Third, I investigated the molecular mechanisms regulating queen behavioral reversibility in the ant Lasius niger. Using gene expression profiling, I identified 123 genes that differed in the brains of queens depending on the presence or absence of workers. Among these, I identified a subset of genes that are known to modulate behavioral plasticity in insects, such as Krüppel-homolog 1 (Kr-h1), and parts of the insulin-like signaling pathway. Together, this thesis demonstrates that queen behavioral flexibility is a widely conserved yet not fixed trait in ants, which is shaped by both social context and molecular regulation. These insights deepen our understanding of how specialized roles, whether in insect societies or other complex systems, are maintained and modulated. Ultimately, this work contributes to a broader framework for understanding how division of labor emerges and is maintained in biological systems, emphasizing the importance of variation within a highly specialized role.

Ein wesentlicher Aspekt eusozialer Gesellschaften ist die Arbeitsteilung, bei der sich die Individuen auf reproduktive und nicht-reproduktive Aufgaben spezialisieren. In eusozialen Insektenkolonien übernehmen nicht-reproduktive Arbeiterinnen Aufgaben wie Nahrungssuche, Nestpflege, Verteidigung und Brutpflege, während sich die reproduktiven Königinnen in erster Linie auf die Eiablage konzentrieren. Insbesondere Ameisen weisen eine außergewöhnliche Vielfalt in ihren sozialen Systemen auf. Die Ameisenkönigin wurde traditionell als spezialisierte Fortpflanzungsorgan angesehen, doch während der Koloniegründung können Königinnen vielfältige Verhaltensweisen ausüben, darunter auch die Brutpflege. Mit dem Auftauchen der Arbeiterinnen wird ihr Verhalten zunehmend spezialisiert. Jüngste Forschungen haben jedoch gezeigt, dass diese Spezialisierung reversibel ist und Königinnen bei Veränderungen im sozialen Umfeld verschiedene nicht-reproduktive Verhaltensweisen zeigen können. Dennoch fehlt uns noch immer ein grundlegendes Verständnis darüber, wie das Verhalten der Königin im Laufe der Ameisen-Phylogenie geprägt wird und wie der soziale Kontext und die zugrunde liegenden molekularen Prozesse die Verhaltensflexibilität modulieren. Um diese Fragen zu beantworten, habe ich drei sich ergänzende Ansätze verwendet. Zunächst habe ich eine umfassende phylogenetische Untersuchung der Verhaltensflexibilität von Königinnen bei 38 Ameisenarten unter Verwendung standardisierter Verhaltenstests durchgeführt. Diese Analyse ergab, dass Verhaltensplastizität bei Königinnen weit verbreitet ist, obwohl sie stark variiert. Die soziale Struktur der Arten erklärte einen Teil dieser Variation. Zweitens konzentrierte ich mich auf die intraspezifische Variation von Königinnen bei polygynischen Königinnen der Amblyoponinae Stigmatomma pallipes und zeigte, dass sich Königinnen in ihrer Mobilität und ihrem Paarungsstatus unterscheiden. Durch die Erstellung eines hochwertigen Referenzgenoms und den Vergleich gewebespezifischer Transkriptome konnte ich zeigen, dass unverpaarte Königinnen Genexpressionsprofile aufweisen, die denen von Arbeiterinnen sehr ähnlich sind. Damit habe ich aufgezeigt, dass die molekularen Grundlagen des Verhaltens nicht allein durch die Morphologie bestimmt werden. Drittens untersuchte ich die molekularen Mechanismen, die die Verhaltensreversibilität der Königin bei der Ameise Lasius niger regulieren. Mithilfe von Genexpressionsprofilen identifizierte ich 123 Genen, die sich im Gehirn der Königinnen je nach Anwesenheit oder Abwesenheit von Arbeiterinnen unterschieden. Unter diesen habe ich eine Untergruppe von Genen identifiziert, von denen bekannt ist, dass sie die Verhaltensplastizität bei Insekten modulieren, wie z. B. Krüppel-Homolog 1 (Kr-h1) und Teile des insulinähnlichen Signalwegs. Insgesamt zeigt diese Arbeit, dass die Verhaltensflexibilität der Königin ein weit verbreitetes, aber nicht festgelegtes Merkmal bei Ameisen ist, das sowohl durch den sozialen Kontext als auch durch molekulare Regulation geprägt wird. Diese Erkenntnisse vertiefen unser Verständnis davon, wie spezialisierte Rollen, sei es in Insektengesellschaften oder anderen komplexen Systemen, aufrechterhalten und moduliert werden. Letztendlich trägt diese Arbeit zu einem umfassenderen Rahmen für das Verständnis bei, wie Arbeitsteilung in biologischen Systemen entsteht und aufrechterhalten wird, wobei die Bedeutung der Variation innerhalb einer hochspezialisierten Rolle hervorgehoben wird.