Nuclear migration through ring canals and its role in clonal reproduction in unisexual whiptail lizards Aspidoscelis

Abstract

Asexual reproduction is often seen as a "dead end" in evolutionary terms. However, parthenogenetic species of whiptail lizards in the genus Aspidoscelis are remarkable in their unique speciation through clonal reproduction. Multiple hybridization events have led to polyploid all-female lineages that maintain high levels of heterozygosity over generations. Adaptations in oogenesis, to produce ploidy-elevated oocytes, enable the production of unreduced eggs in the absence of male fertilization. In this study we present evidence of a series of events that facilitate the migration of whole nuclei through ring canals during Prophase I in Aspidoscelis lizards. This process results in allopolyploid oocytes, which allow for the pairing of identical chromosomes thus enabling the continuation of meiosis. The described observation is a well-known phenomenon in the plant kingdom, known as cytomixis, and can be seen as conserved strategy for clonal reproduction in asexual species. Our investigations into the co-localization patterns of SCP1 and SCP3—two major components of the synaptonemal complex—in pachytene-like and diplotene oocytes provide strong evidence for the necessity of nuclear migration events occurring prior to synapsis in parthenogenetic species with distinct genome compositions. This was confirmed in the diploid A. neomexicanus, triploid A. uniparens, and tetraploid A. townsendae. Furthermore, we demonstrate that in cases of a more “balanced” genome, comprising of two genomes each of the parental species, ploidy elevation is not always necessary. This is evidenced by the presence of non-ploidy-elevated diplotene oocytes in tetraploid Sono. As a consequence, a rare instance of ploidy loss from 4N to 2N within one generation due to the development of a non-elevated oocyte through meiosis was detected. Additionally, we noted chromosome abnormalities in another Sono individual, suggesting a transition from 4N to 3N. We hypothesize that atypical synapsis patterns between similar but non-identical homeologous chromosomes in Sono may result in an unequal distribution of genes or chromosome fragments in this individual. Overall, this study reveals a mechanism of nuclear migration, which allows for identical chromosome pairing in parthenogenetic Aspidoscelis lizards to produce offspring with maintained heterozygosity over generations. Furthermore, the study points out the influence of genome composition for meiosis and offspring.

Die asexuelle Fortpflanzung wird oft als eine Sackgasse genetischer Vielfalt in der Evolution angesehen. Parthenogenetische Peitschenschwanzrennechsen der Gattung Aspidoscelis stellen jedoch ein bemerkenswertes Beispiel für die Artbildung durch klonale Fortpflanzung dar. Mehrere Hybridisierungsereignisse haben zu polyploiden reinweiblichen Linien geführt, die über Generationen hinweg ein hohes Maß an Heterozygotie aufrechterhalten. Anpassungen in der Oogenese, führen im Diplotän, zur Produktion von Oozyten mit erhöhter Ploidiestufe, die die Bildung unreduzierter Eizellen in Abwesenheit männlicher Befruchtung ermöglichen. In dieser Studie identifizierten wir eine Abfolge von Ereignissen, die die Migration ganzer Zellkerne durch Ringkanäle während der Prophase I in Aspidoscelis-Arten belegt. Dieser Prozess führt zu allopolyploiden Oozyten, die die Paarung identischer Chromosomen ermöglichen und somit die Fortsetzung der Meiose aufrechterhalten. Die beschriebene Beobachtung ähnelt einem Phänomen aus dem Pflanzenreich, welches als Cytomixis bekannt ist. Somit kann die Migration von Zellkernen als konservierter Mechanismus für klonale Fortpflanzung in asexuellen Arten betrachtet werden. Unsere Untersuchungen fokussierten sich auf die Kolokalisierung der Proteine SCP1 und SCP3, zwei Hauptkomponenten des Synaptonemalen Komplexes (SC), in pachytän-ähnlichen und diplotänen Oozyten. Die beobachteten Muster der Kolokalisierung beider Proteine bestätigten die Notwendigkeit einer Zellkernwanderung, die vor der Synapse in parthenogenetischen Arten mit unterschiedlichen Genomkompositionen stattfinden. Dies wurde in dieser Arbeit bei der diploiden Art A. neomexicanus, der triploiden Art A. uniparens und der tetraploiden Art A. townsendae belegt. Darüber hinaus zeigen wir, dass in Fällen einer ‚ausgewogeneren‘ Genomzusammensetzung, die aus je zwei Genomen von zwei Elternarten besteht, die Verdopplung der Ploidie in Oozyten im Pachytän nicht zwingend erforderlich ist. Das einzigartige Vorkommen diploider Oozyten im Diplotän bei tetraploiden Sono belegt dies. Daraus ergibt sich eine Reduktion der Ploidie von 4N auf 2N in der nachfolgenden Generation. Zudem stellten wir in einem weiteren Sono-Individuum Chromosomenanomalien sowie einen Verlust der Ploidie von 4N auf 3N fest und vermuten, dass atypische Synapsismuster zwischen ähnlichen, aber nicht identischen Chromosomen zu einer ungleichen Verteilung von Genen oder Chromosomenfragmenten geführt haben. Insgesamt zeigt diese Studie den Mechanismus, der die identische Chromosomenpaarung bei parthenogenetischen Aspidoscelis-Arten sichert, um Nachkommen mit erhaltener Ploidie und Heterozygotie zu erzeugen. Zusätzlich wird der Einfluss von Genomzusammensetzung auf die Meiose und die Nachkommenschaft analysiert.