Reversal of the fecundity/longevity trade-off across social transitions in ants

Abstract

Die Begriffe „Alterung" oder „Seneszenz" beziehen sich auf die fortschreitende Verschlechterung der physiologischen Funktionen eines Organismus im Laufe der Zeit. Erklärungen für das Altern finden sich in Evolutionstheorien und beschreiben einen Kompromiss zwischen Fruchtbarkeit und Langlebigkeit. Dieser Kompromiss wird durch die Beobachtung gestützt, dass die Fruchtbarkeit eines Individuums negativ mit seiner Langlebigkeit korreliert ist. Soziale Insekten wie Termiten, einige Bienen und Wespen sowie Ameisen stellen einen wichtigen Übergang in der Evolution dar, der durch Gesellschaften mit ausgeprägter Arbeitsteilung bei der Fortpflanzung gekennzeichnet ist. Ein oder einige wenige Individuen, die "Fortpflanzungsfähigen", haben das Monopol auf die gesamte Nachkommens Produktion in einer Kolonie, während die nicht fortpflanzungsfähigen Arbeiterinnen andere Aufgaben wie Brutpflege, Nahrungssuche und Nestverteidigung übernehmen. Im Gegensatz zu anderen klassischen Alterungsmodellen leben bei sozialen Insekten die fruchtbarsten Individuen am längsten. Je nach Spezies bedeutet das eine Lebensspanne von einigen Jahren bis zu über zwei Jahrzehnten. Im Gegensatz dazu weisen die unfruchtbaren Arbeiterinnen eine kurze Lebensspanne von einigen Wochen, Monaten und in seltenen Fällen Jahren auf. Bei vielen sozialen Insektenarten sind die Arbeiterinnen jedoch trotzdem in der Lage sich fortzupflanzen und leben, wenn sie dies tun, in der Regel länger. Ameisen weisen eine große Artenvielfalt auf, die sich auch hinsichtlich des Fortpflanzungspotenzials der verschiedenen Kasten unterscheidet. In der Regel ist die potenzielle Fruchtbarkeit der Königinnen viel höher als die der Arbeiterinnen. Darüber hinaus werden das Fortpflanzungspotenzial und die Restlebensdauer der Arbeiterinnen unter anderem durch ihre Fortpflanzungsart, ihr Alter, die von ihnen ausgeführten Aufgaben und die Anzahl der Fortpflanzungsorgane in ihrer Kolonie beeinflusst. Viele der oben genannten Faktoren lassen sich beobachten und manipulieren. Dies macht Ameisen zu einem idealen Modell, um zu untersuchen, ob die vorhergesagte Umkehrung des Kompromisses zwischen Langlebigkeit und Fruchtbarkeit bei Ameisen existiert und wie sie je nach Fortpflanzungspotenzial der Königinnen und Arbeiterinnen variiert. Ich habe getestet, ob die Entfernung der Königin aus der Kolonie, die bekanntermaßen die Fortpflanzung der Arbeiterinnen einiger Arten anregt, auch dazu führt, dass sie widerstandsfähiger gegen oxidativen Stress werden. Die Arbeiterinnen von Atta colombica und Acromyrmex echinatior aus Kolonien ohne Königin überlebten oxidativen Stress besser als jene, die mit ihren Königinnen („queenright“) gehalten wurden. Im Gegensatz zu den Arbeiterinnen der Ameisenart Temnothorax rugatulus, bei denen kein signifikanter Unterschied zwischen den beiden Gruppen festgestellt wurde (Kapitel 1). Ein ähnliches Experiment wurde mit der invasiven Art Lasius neglectus (Kapitel 2) durchgeführt, bei der die Arbeiterinnen obligatorisch steril sind und sich daher nicht fortpflanzen können. Hier hing die Überlebensrate der Arbeiterinnen nicht von der Anwesenheit der Königin ab. Dieser fehlende Unterschied zwischen Arbeiterinnen mit und ohne Königin wurde auch durch die Transkriptionsaktivität in den Fettkörpern bestätigt, die nicht von der Anwesenheit der Königin abhing. Ich zeige, dass da Fortpflanzungspotenzial der vier Arten, das durch ihre Fortpflanzungsweise zusammen mit anderen naturgeschichtlichen Merkmalen beeinflusst wurde, erklären kann, ob sie aktiv in das Überleben unter oxidativem Stress investieren konnten. Ich nutzte die klonale Ameisenart Platythyrea punctata (Kapitel 3), um Alter und Kaste voneinander zu trennen. Die reproduktiven Tiere zeigten weniger Transkriptionsveränderungen als die nicht fortpflanzungsfähigen Tiere, was auf ein verlangsamtes Altern bei den reproduktiven Tieren hindeutet. Ich habe Königinnen von L. neglectus (Kapitel 2), A. colombica (Kapitel 4) und A. echinatior (Kapitel 5) verwendet, um weitere Erkenntnisse über Gene mit altersabhängiger Expression in reproduktiven Tieren zu gewinnen. Überraschenderweise war bei keiner der Königinnen ein signifikanter Rückgang der Fruchtbarkeit mit dem Alter festzustellen. Die meisten Veränderungen wurden bei der Untersuchung von über 15 Jahre alten A. echinatior Königinnen beobachtet, bei denen viele Anzeichen der Seneszenz, wie z. B. eine gestörte Proteostase und eine geringere Insulinsignalisierung, zu beobachten waren; allerdings eher im Gehirn als in den Reproduktionsorganen (Ovarien) oder deren Regulator, dem Fettkörper. Daher wird das fruchtbare Individuum nach seiner Fruchtbarkeit selektiert, welche während der gesamten Lebensdauer optimiert wird. In dieser Arbeit werden auch andere Merkmale des Alterns und Kandidaten für künftige Studien identifiziert.

‘Ageing’ or ‘senescence’ refers to the progressive deterioration of physiological function over time. Evolutionary theories explain ageing with a life-history trade-off between fecundity and longevity. This is supported by the observation that an individual’s fertility is negatively linked to its longevity. Social insects such as termites, some bees and wasps, and the ants represent a major transition in evolution characterized by societies with distinct division of reproductive labour. One or a few individuals, the ‘reproductives’, monopolise all offspring production in a colony, while the ‘non-reproductive’ workers undertake other tasks such as brood care, foraging and nest defence. Contrary to other classical ageing models, in social insects, it is the most fertile individuals that live the longest: a few years to over two decades. In contrast, workers exhibit short lifespans of a few weeks, months, and in rare cases years. In many social insect species workers occasionally reproduce and then typically live longer. Ants showcase a diversity of species with variation in reproductive potential of the different castes. Typically, the fecundity of queens is much higher than that of workers. Additionally, the reproductive potential and residual life span of workers is affected by their mode of reproduction, their age, tasks they perform, the number of reproductives in their colony among others. Many of the above-mentioned factors can be observed and manipulated. This makes ants ideal models to study whether the predicted reversal of the trade-off between longevity and fecundity exists in ants, and how it varies according to the reproductive potential of queens and workers. I tested whether queen removal, known to induce reproduction in workers of some species, would also make them invest into longevity by becoming resilient to oxidative stress. Atta colombica and Acromyrmex echinatior workers from queenless colonies survived oxidative stress better than when they were kept with their queens (queenright), unlike Temnothorax rugatulus workers, which showed no significant difference between the two groups (Chapter 1). A similar experiment was carried out with the invasive species Lasius neglectus (Chapter 2), in which workers are obligatorily sterile and thus completely unable to reproduce. Here, worker survival rate did not depend on queen presence. This lack of difference between queenright and queenless workers was also supported by transcriptional activity in the fat bodies, which did not vary with queen presence. I show that the reproductive potential of the four species, which were affected by their mode of reproduction along with other natural-history traits, can explain whether they could actively invest in survival to oxidative stress. I made use of the clonal ant species Platythyrea punctata (Chapter 3) to disentangle age and caste. The reproductives showed fewer transcriptional changes than nonreproductives indicating reduced ageing in reproductives. I used queens of L. neglectus (Chapter 2), A. colombica (Chapter 4) and A. echinatior (Chapter 5) to gain further insights into genes with age-related expression in reproductives. Surprisingly, there was no significant reduction in fecundity with age in any of the queens. The most changes observed were in the study of A. echinatior queens over 15 years old where many indications of senescence such as dysregulated proteostasis and lower insulin signalling were observed; albeit in the brain rather than the reproductive ovarian tissue or its regulator, the fat body. Therefore, the reproductive is selected for its fecundity to be optimised over its lifetime. This thesis also identifies other hallmarks of ageing and candidates on which to base future studies.