Unveiling the evolutionary and ecological effects of transgenerational plasticity in monoclonal giant duckweeds

Abstract

Recent studies have demonstrated that stress experienced by previous generations can influence the phenotype of their descendants, yet its impact on fitness and adaptability remains unclear. To investigate this, we exposed multiple genotypes of the clonal giant duckweed (Spirodela polyrhiza) to copper excess and herbivory by the waterlily aphid (Rhopalosiphum nymphaeae) over five generations. After another five generations without stress, we reintroduced both abiotic and biotic stressors under laboratory and natural conditions. Through ancestral exposure to copper excess in 56 globally distributed genotypes grown under axenic conditions and minimized natural selection, we found consistent evidence that transgenerational plasticity is heritable, reproducible, and dependent on both genotype and environment. The trade-offs of this plasticity could be predicted by the initial resistance of the plants to stress, likely due to resource allocation. Physiological analysis revealed that ancestral copper excess increased cyanidin concentrations, likely protecting photosystem II efficiency. These findings suggest that transgenerational plasticity is regulated by genes involved in plant reproduction and defence. Additionally, plants exposed to ancestral copper excess boosted aphid fitness. Unexpectedly, copper-induced transgenerational jasmonates, when supplemented to plants, benefitted the waterlily aphid, demonstrating that copper-induced transgenerational plasticity can affect interacting species. Similarly, ancestral aphid herbivory led to maladaptive effects under recurring herbivory, further increasing aphid reproduction. Metabolomic and transcriptomic analyses revealed that, in addition to increased jasmonates, aphid herbivory transgenerationally induced the accumulation of tyramine through regulation of its biosynthetic machinery. Supplementation of tyramine to plants and aphids confirmed its adaptive role against herbivory. Under natural conditions, tyramine, but not jasmonates, exhibited transgenerational plasticity over two consecutive years, and accordingly, aphid fitness tended to decline outdoors, highlighting the relevance of executing experiments under both laboratory and natural conditions. Together, these findings demonstrate that transgenerational plasticity is heritable and plays a crucial role in organismal and community evolutionary change, as it not only shapes the fitness and phenotype of the affected organisms but also impacts coexisting species under both controlled and natural conditions.

Jüngste Studien haben gezeigt, dass Stress, dem frühere Generationen ausgesetzt waren, den Phänotyp ihrer Nachkommen beeinflussen kann. Die Auswirkungen auf Fitness und Anpassungsfähigkeit sind jedoch noch unklar. Um dies zu untersuchen, setzten wir mehrere Genotypen der klonalen Riesenwasserlinse (Spirodela polyrhiza) über fünf Generationen hinweg einem Kupferüberschuss und Herbivorie durch die Wasserlilienblattlaus (Rhopalosiphum nymphaeae) aus. Nach weiteren fünf Generationen ohne Stress führten wir sowohl abiotische als auch biotische Stressoren unter Labor- und natürlichen Bedingungen wieder ein. Durch die Exposition der Vorfahren gegenüber Kupferüberschuss in 56 global verbreiteten Genotypen, die unter axenischen Bedingungen und mit minimierter natürlicher Selektion gewachsen waren, fanden wir konsistente Hinweise darauf, dass transgenerationale Plastizität vererbbar, reproduzierbar und sowohl vom Genotyp als auch von der Umwelt abhängig ist. Die Kompromisse dieser Plastizität ließen sich anhand der anfänglichen Widerstandsfähigkeit der Pflanzen gegenüber Stress vorhersagen, was wahrscheinlich auf die Ressourcenallokation zurückzuführen ist. Physiologische Analysen zeigten, dass der Kupferüberschuss der Vorfahren die Cyanidin-Konzentration erhöhte, was wahrscheinlich die Effizienz des Photosystems II schützte. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass transgenerationale Plastizität durch Gene reguliert wird, die an der Fortpflanzung und Abwehr von Pflanzen beteiligt sind. Zudem steigerten Pflanzen, die einem Kupferüberschuss der Vorfahren ausgesetzt waren, die Fitness der Blattläuse. Unerwarteterweise hatten kupferinduzierte transgenerationale Jasmonate, die den Pflanzen zugesetzt wurden, einen positiven Effekt auf die Wasserlilienblattlaus, was zeigt, dass kupferinduzierte transgenerationale Plastizität auch interagierende Arten beeinflussen kann. In ähnlicher Weise führte die Herbivorie durch die Vorfahren bei wiederholter Herbivorie zu Fehlanpassungen, was die Reproduktion der Blattläuse weiter steigerte. Metabolomische und transkriptomische Analysen zeigten, dass die Herbivorie durch Blattläuse, neben erhöhten Jasmonaten, auch die Ansammlung von Tyramin transgenerational induzierte, indem sie den Biosynthesemechanismus regulierte. Die Gabe von Tyramin an Pflanzen und Blattläuse bestätigte dessen adaptive Rolle im Kampf gegen Herbivorie. Unter natürlichen Bedingungen zeigte Tyramin, im Gegensatz zu Jasmonaten, über zwei aufeinanderfolgende Jahre transgenerationale Plastizität, während die Fitness der Blattläuse im Freien tendenziell abnahm. Dies unterstreicht die Relevanz der Durchführung von Experimenten sowohl unter Labor- als auch unter natürlichen Bedingungen. Zusammengefasst zeigen diese Ergebnisse, dass transgenerationale Plastizität vererbbar ist und eine entscheidende Rolle bei der evolutionären Veränderung von Organismen und Lebensgemeinschaften spielt, da sie nicht nur die Fitness und den Phänotyp der betroffenen Organismen prägt, sondern auch koexistierende Arten sowohl unter kontrollierten als auch natürlichen Bedingungen beeinflusst.