The effects of land use and nutritional state on the behaviour, physiology and health of honey bees

Abstract

In den letzten Jahrzehnten haben anthropogene Aktivitäten zu einem erheblichen Verlust und einer Fragmentierung von Lebensräumen geführt, was die Qualität der Nahrungsräume und die Ernährungsgrundlage zahlreicher Tierarten, einschließlich Bestäuber wie der Honigbiene (Apis mellifera), maßgeblich beeinflusst hat. Diese Dissertation konzentriert sich auf die Honigbiene als Modellorganismus eines sozialen Insekts, um zu untersuchen, wie Landnutzung, Futtermangel und Nahrungsreserven das Verhalten, die Morphologie und die Physiologie von Honigbienen beeinflussen. Das Überleben und die Gesundheit von Honigbienenvölkern hängen von ausreichenden Honigvorräten ab. Diese Vorräte sind entscheidend, um das Volk in Zeiten von Nahrungsmangel zu unterstützen, die kontinuierliche Brutaufzucht zu ermöglichen und die allgemeine Stabilität sowie Produktivität aufrechtzuerhalten. In Kapitel 1 untersuchten wir, ob die Honigreserven die Schwänzeltanz Kommunikation und die individuelle Gesundheit beeinflussen, indem wir die Honigvorräte in Beobachtungsvölkern manipulierten. Die Studie zeigte, dass die Anzahl Schwänzeltänze zunimmt, wenn Honigbienen wenig Honig haben. Darüber hinaus wiesen Völker mit wenig Honig eine erhöhte Expression des Defensin-1 Gens auf, einem wichtigen Indikator für das Überleben von Bienenvölkern im Winter. Diese Ergebnisse zeigen, dass interner Futterstress die Schwänzeltanz Kommunikation und die Gesundheit von Honigbienen beeinflusst. In Kapitel 2 wurde der Einfluss der Landschaftszusammensetzung und der Jahreszeit auf die Physiologie und Morphologie von Honigbienen untersucht. Honigbienen wurden während mehrerer Monate in landwirtschaftlichen, urbanen und gemischten Lebensräumen im Südwesten Deutschlands gesammelt. Die Studie zeigte, dass Honigbienen in städtischen und gemischten Lebensräumen im Sommer kleiner waren, stärkeren Flügelverschleiß aufwiesen, aber mehr Fett speicherten als Bienen in landwirtschaftlichen Gebieten. Mit dem Herannahen des Herbstes verringerte sich der Fettvorrat der Bienen in städtischen und gemischten Gebieten ebenfalls. Diese Ergebnisse zeigen, dass Honigbienen morphologische und physiologische Veränderungen als Reaktion auf die Landnutzung und saisonale Schwankungen durchlaufen, was ihr Sammelverhalten und ihr Überleben im Winter beeinflussen könnte. In Kapitel 3 untersuchten wir weiter, wie Honigbienen ihre Kommunikationsstrategien als Reaktion auf Veränderungen in der Landnutzung anpassen. Wir analysierten 17 Honigbienenvölker entlang eines ländlich-städtischen Gradienten im Südwesten Englands, wobei wir das Gesamtgewicht der Völker und zentrale Merkmale der Schwänzeltanz Kommunikation im Sommer und Herbst mithilfe eines neuartigen maschinellen Lernalgorithmus zur automatisierten Tanzdekodierung aufzeichneten. Wir stellten fest, dass im Herbst, wenn die Völker an Gewicht zunahmen, die Tänze 47 % mehr Nachtänzerinnen hatten als im Sommer. Außerdem beobachteten wir einen positiven Zusammenhang zwischen Gewichtszunahme und sowohl der Häufigkeit als auch der Intensität der Schwänzeltänze. Unsere Ergebnisse deuten darauf hin, dass die Umweltbedingungen rund um die Honigbienenvölker eine entscheidende Rolle auf das Kommunikationsverhalten und den allgemeinen Ernährungszustand des Volkes spielen. Zusammenfassend erweitert diese Dissertation unser Verständnis darüber, wie sowohl die intern als auch extern bedingten Nahrungsmittelverhältnisse entscheidend für das Verhalten, die Physiologie und damit die Gesundheit und das Überleben der Kolonie sind. Unsere Ergebnisse zeigen, dass gezielte Maßnahmen, wie die Ausweitung halbnatürlicher Lebensräume, das Anpflanzen einer Vielzahl von bestäuberfreundlichen Pflanzenarten und die Förderung ökologischer Anbaumethoden, Honigbienenvölker unterstützen können. Der Einsatz von automatisierter Tanzdekodierung und maschinellem Lernen zur Untersuchung der Sammelmuster von Honigbienen hat sich als vorteilhaft erwiesen und sollte weiter genutzt werden. Diese Werkzeuge ermöglichen die Erfassung und Analyse ökologisch relevanter Daten in größerem Maßstab und tragen zu einem besseren Verständnis der Bienengesundheit und der Nachhaltigkeit der Völker in sich verändernden Landschaften bei.

Human activities have led to a widespread loss and fragmentation of habitats in recent decades, impacting the foraging habitat quality and nutritional landscape of various animals, including pollinators such as the honey bee (Apis mellifera). This thesis focuses on the honey bee as a social insect model to investigate how land use, nutritional stress, and food stores affect honey bee behaviour, morphology, and physiology. The survival and health of honey bee colonies rely on the presence of sufficient honey stores. These stores are crucial in supporting the colony during periods of food scarcity, sustaining continuous brood rearing, and maintaining overall stability and productivity. In Chapter 1, we explored whether the food stores affect waggle dance communication, an important communication behaviour in honey bees, and bee health by manipulating the honey storage in observation hives. The study revealed that the number of waggle dances increases when honey bees were deprived of honey. Additionally, honey-starved colonies exhibited higher expression of the defensin 1 gene, an important indicator of overwinter survival. These findings demonstrate that internal nutritional stress affects waggle dance communication and honey bee health. In Chapter 2, the influence of landscape composition and the time of year on honey bee body condition was explored. Honey bees were sampled in agricultural, urban, and mixed habitats throughout a foraging season in southwest Germany. The study revealed that honey bees in urban and mixed habitats were smaller during summer, exhibited greater wing wear, but stored more fat compared to bees in agricultural areas. As autumn approached, bees in urban and mixed areas also experienced a decrease in fat stores. These findings demonstrate that honey bees undergo morphological and physiological changes in response to land use and seasonal variations, which could impact their foraging behaviour and winter survival. In Chapter 3, we further explored how honey bees adjust their communication strategies in response to changes in land use. We studied 17 honey bee colonies across a rural-urban gradient in southwest England, recording the overall weight of the colonies and key features of waggle dance communication during summer and autumn using a novel machine-learning algorithm to automate dance decoding. We found that in autumn when colonies gained weight, dances had 47% more followers than in summer. Additionally, we observed a positive relationship between weight gain and both the frequency and intensity of waggle dances. Our findings suggest that environmental conditions surrounding honey bee colonies play a critical role in shaping their communicative behaviour and the overall nutritional state of the colony. In summary, this dissertation expands our understanding of how both the hive-internal and -external nutritional conditions are vital for bee behaviour, physiology and, therefore, colony health and survival. Our findings indicate that targeted actions can support honey bee colonies, such as expanding semi-natural habitats, planting a variety of pollinator-friendly species, and encouraging organic farming methods. The use of automated dance decoding and machine learning in studying honey bee foraging patterns has proven to be beneficial and should be further utilized. These tools enable the collection and analysis of ecologically relevant data on a larger scale, contributing to a better understanding of honey bee health and colony sustainability in changing landscapes.