Molecular and physiological regulation of lifespan, ageing and division of labour in social insects

Abstract

Im Zentrum dieser Dissertation steht die Frage, inwiefern Reproduktion und soziale Umwelt die Lebensdauer von Ameisen beeinflussen und welche Bedeutung dabei das reproduktive Potenzial der Arbeiterinnen hat. Hierzu wurden vier Ameisenarten mit stark divergierenden Sozial- und Fortpflanzungssystemen untersucht. Mithilfe experimenteller Manipulationen der Königinnenanzahl und der Reproduktionsaktivität sowie durch vergleichende Analysen von Überleben, Ovarentwicklung, oxidativer Stressresistenz und Genexpression konnten kausale Zusammenhänge zwischen Reproduktion, Physiologie und Lebensdauer aufgezeigt werden. In Kapitel 1 wird am Beispiel der hochpolygynen, invasiven Ameise Tapinoma magnum untersucht, wie die Königinnenanzahl das Überleben, die Reproduktion und die Physiologie von Arbeiterinnen beeinflusst. Arbeiterinnen lebten am längsten in Kolonien mit einer Königin, während königinnenlose Arbeiterinnen die höchste Mortalität aufwiesen. Unterschiede in oxidativer Stressresistenz und Genexpression waren jedoch stärker mit der Arbeitsteilung (Nest- versus Außenarbeiterinnen) als mit der Königinnenanzahl verknüpft. Königinnen zeigten über verschiedene Altersstufen hinweg eine ausgeprägte physiologische Stabilität. In Kapitel 2 wird die klonale Räuberameise Ooceraea biroi genutzt, um den kausalen Zusammenhang zwischen Reproduktion und Lebensdauer experimentell zu testen. Durch gezielte Unterdrückung der Reproduktion konnte gezeigt werden, dass nicht-reproduktive Arbeiterinnen eine verkürzte Lebensdauer aufweisen, während kontinuierliche oder zyklische Reproduktion mit erhöhter Überlebenswahrscheinlichkeit einhergeht. Reproduktive Arbeiterinnen zeigten zudem eine verstärkte Expression von Genen, die mit antioxidativem Schutz, Immunfunktion und DNA-Reparatur assoziiert sind, was einen direkten Nachweis für die Umkehr des klassischen „Longevity/Fecundity“-Trade-offs liefert. Kapitel 3 untersucht die Auswirkungen des Königinnenverlusts in der Ameise Messor capitatus, einer Art mit potenziell totipotenten Arbeiterinnen. Obwohl der Königinnenverlust zu einer Aktivierung der Ovarien führte, resultierte dies nicht konsistent in einer erhöhten Lebensdauer. Stattdessen erwies sich die Koloniegröße als entscheidender Faktor für das Überleben, was auf kontextabhängige Grenzen lebensverlängernder Effekte von Reproduktion hinweist. In Kapitel 4 wird mit Hypoponera opacior eine Art mit obligat sterilen Arbeiterinnen untersucht. Hier zeigte sich kein Effekt der Königinnenabwesenheit auf die Lebensdauer der Arbeiterinnen, was darauf hindeutet, dass reproduktives Potenzial eine zentrale Voraussetzung für lebensverlängernde Effekte nach Königinnenverlust ist. Kapitel 5 befasst sich mit der genetischen Grundlage alternativer reproduktiver Strategien in H. opacior. Genomische Analysen lieferten keine Hinweise auf eine supergenbasierte Fixierung, sondern sprechen für eine plastische, umweltabhängige Regulation der Reproduktionsmorphologie. Zusammenfassend zeigt diese Dissertation, dass Altern und Lebensdauer in Ameisen maßgeblich durch das Zusammenspiel von sozialer Organisation, reproduktivem Status und physiologischer Plastizität bestimmt werden. Die Ergebnisse verdeutlichen, dass eine Auflösung des klassischen Trade-offs zwischen Reproduktion und Langlebigkeit möglich ist, wenn Reproduktion in einen sozial geschützten Kontext eingebettet ist, und liefern neue Einblicke in die evolutionären und mechanistischen Grundlagen des Alterns.

This dissertation investigates how ageing and lifespan in ants are shaped by social organisation, reproductive status, and physiological plasticity. Chapter 1 examines how queen number affects worker survival, reproduction, and physiology in the highly polygynous, invasive ant Tapinoma magnum. Worker survival was highest in colonies with a single queen and lowest in queenless colonies. In contrast, variation in oxidative stress resistance and gene expression was more strongly associated with division of labour (inside versus outside workers) than with queen number. Queens of this species exhibited remarkable physiological stability across age classes. Chapter 2 uses the clonal raider ant Ooceraea biroi to experimentally test the causal relationship between reproduction and lifespan. Experimental suppression of reproduction significantly reduced worker survival, whereas continuous or naturally cycling reproduction was associated with increased longevity. Reproductive workers showed elevated expression of genes involved in antioxidant defence, immune function, and DNA repair, providing direct experimental evidence for a reversal of the classical longevity/fecundity trade-off in social insects. Chapter 3 investigates the effects of queen loss in Messor capitatus, a monogynous species with potentially totipotent workers. Although queen removal induced ovarian activation, it did not consistently extend worker lifespan. Instead, colony size emerged as a key determinant of survival, indicating that life-history responses to reproduction are strongly context dependent. Chapter 4 focuses on Hypoponera opacior, a species with obligately sterile workers. In this system, queen absence had no effect on worker lifespan, suggesting that reproductive potential is a prerequisite for lifespan plasticity following queen loss. Chapter 5 examines the genetic basis of alternative reproductive strategies in H. opacior. Genome-wide analyses revealed no evidence for supergene-linked determination of reproductive morphs, instead supporting a model of plastic, environmentally mediated regulation of reproductive morphology. In conclusion, this dissertation demonstrates that ageing and lifespan in ants are governed by the interplay between social organisation, reproductive status, and physiological plasticity. The findings show that the classical trade-off between reproduction and longevity can be reversed when reproduction occurs within a socially protected context, providing new insights into the evolutionary and mechanistic foundations of ageing.